교토에서 태어났고 1540년에 아버지 하루카즈와 함께 쇼군 아시카가 요시하루를 모시고 쇼코쿠지 로쿠오인에 사신으로 파견되었으며, 권력 다툼이 발생하면서 요시하루가 사카모토로 이동하면서 1546년에 아시카가 요시테루가 쇼군이 되자 그를 섬겨 동생 후지타카와 함께 요시테루가 교토에 복귀할 수 있도록 활동했다.
1558년에 요시테루가 복귀했고 1565년 5월에 요시테루가 살해당하자 쇼군 가문을 재건하기 위해 1566년에 요시테루의 동생 이치죠인 카쿠케이(아시카가 요시아키)를 보호해 탈출시키고 협력을 구할 다이묘를 찾아 약 3년 동안 유랑하며, 기름이 부족해 신사의 등롱에서 빌릴 정도로 궁핍한 적도 있다고 한다.
나라, 오우미, 에치젠, 미노 등을 유랑하다가 노부나가의 도움으로 미요시 가문을 공격해 교토 주변을 제압하고 요시아키를 장군으로 취임시켰고 요시아키의 입경에 따랐다. 1569년 1월 5일에 미요시 가문의 잔당이 혼코쿠지에서 요시아키를 습격하는 혼코쿠지의 변이 일어나자 이들을 요격해 막부의 호코슈로 세츠와 카와치로 출진해 군사, 정치적으로 활동했다.
후시미 성을 받았고 1571년에 요시아키가 노부나가를 타도하기로 선언하면서 1573년에 후지타카가 노부나가의 편에 서자 갈라졌으며, 요시아키가 니죠 성 대신 우지 방향에 있는 견고한 마키시마 성으로 가면서 니죠 성을 지켰으며, 시바타 카츠이에가 성에 들어가 설득하자 7월 12일에 항복했다.
후시미 성의 소유권을 인정받았고 후지타카와 함께 야마시로 요도 성의 이와나리 토모미치를 공격해서 제2차 요도코 성 전투에 참전하는 등 오다군의 작전에 참가했다.
1574년 5월에 개역되어 장남 미츠부치 아키히데와 함께 아케치 미츠히데의 사카모토 성에 신병이 인도되었다가 7월 6일에 할복당했다.