간단히 윈드리버는 제리 피들러(Jerry Fiddler)와 데이브 윌너(Dave Wilner)가 1981년부터 결성해 1983년에 설립되었으며 각 파트너들은 사업 초기에 약3,000달러의 현금과 현물을 출자해 회사를 키웠다. 회사 이름은 피들러(Fiddler)가 그 해에 휴가를 보냈던 와이오밍주 윈드리버(Wind River)의 이름을 따서 명명되었다고 알려져있다.
윈드리버 시스템즈는 1995년 NASA와 협업을 통해 우주 장비의 소프트웨어 설계에 깊이 관여한 계기로 2004년에는 리눅스 시스템으로 포팅된 윈드리버 리눅스(Wind River Linux)를 선보였다. 이후 윈드리버는 오픈소스 업계의 레드햇이나 Qt와 같은 상업 및 비상용 오픈소스를 동시에 운영하는 영향력있는 컴퓨터 소프트웨어회사로 성장하였다.