1942년 3월 14일에 완공되었다. 그후 미드웨이 해전에 참전했고 여기서 전쟁범죄를 저지른다. 산타크루즈 해전에서는 손상을 입고 버려진 호넷을 뇌격처분하였다. 그후 1943년 2월 1일에 과달카날 전역에서 PT 보트의 공격을 피해려다가 기뢰에 접촉했다. 그 뒤 구축함 유구모가 마키구모의 생존자들을 구한 다음 뇌격처분했다.
미드웨이 해전에서 마키구모의 승무원들은 격추된 SBD 돈틀리스의 조종사 프랭크 W. 오플라허티(Frank W. O'Flaherty) 소위와 후방기총사수 브루노 P. 가이도(Bruno P. Gaido) 항공기관하사를 발견하고 끌어 올린다. 당연히 포로수용소로 보내야 하지만 그렇게 하는 대신 2주간 두 사람을 고문을 동반한 심문한 다음[1] 마키구모의 승무원들은 두 사람의 발에 드럼통을 단 다음 그대로 바다에 수장시킨다.영화 미드웨이에서는 전투 당일 드럼통 대신 닻을 매달아 수장해 살해하는 것으로 각색하였다.